Ein Landgut bei Stockholm kurz nach 1900. Der Rechtsanwalt Egerman, mit einer noch unberührten Frau verheiratet, fühlt sich plötzlich wieder zu seiner ehemaligen Geliebten, der Schauspielerin Desiree, hingezogen. Henrik, sein Sohn aus erster Ehe, hat eben sein Priesterexamen bestanden und will aus Lebensüberdruss Selbstmord begehen, entschließt sich dann aber, mit seiner Stiefmutter das Weite zu suchen. Was sich in den oberen Etagen des Egermanschen Landhauses abspielt, findet seine Entsprechungen bei der Dienerschaft, die das „Bäumchen-wechsel-dich"-Spiel eifrig mitmacht … Die Brüchigkeit zwischenmenschlicher Beziehungen und die immerwährende Jagd nach dem Glück sind Themen, denen sich Ingmar Bergman in all seinen Filmen gewidmet hat. „Das Lächeln einer Sommernacht“ nimmt innerhalb seines Werks durch die komödiantische Form eine Ausnahmestellung ein. Denn hier wendet Bergman die Jagd nach Glück und Liebe ins Groteske und zeigt in immer neuen Variationen die Irrungen und Wirrungen sehnsüchtiger Herzen.